WhatsApp Image 2024-06-26 at 6.18.44 PM

Ciclo de vida y modo de acción de Cordyceps javanica y Cordyceps takaomantana, como hongos entomopatógenos

A. PRODUCCIÓN DE METABOLITOS ANTIBACTERIALES Y LIPOPROTEÍNAS
CICLO DE VIDA

Cordyceps javanica y Cordyceps takaomantana son dos microrganismos que han despertado el interese de la comunidad científica debido a sus propiedades como hongos entomopatógenos, poseen dos ciclos de vida uno parasítico y otro saprofítico que se encuentran estrechamente relacionados, de tal modo que son dependientes el uno del otro (Shah & Pell, 2003). Las condiciones óptimas de desarrollo son entre 24- 25°C y en un ambiente con una alta humedad relativa para su correcto de su ciclo de vida (Chhetri et al., 2020).

Poseen una amplia distribución de hábitats pues están estrechamente relacionados con los insectos a los que parasitan. Se les puede encontrar en el suelo de plantaciones de ciertos cultivos como: cítricos, fresas, algodón, así como en bosques de países como Brasil, Tailandia, Colombia, México, Estados Unidos, China y Japón (Lopes et al., 2023 y Li et al., 2019). En el ciclo de vida parasítico, los hongos requieren de un hospedero (insecto) al cual infectar y del cual alimentarse durante su fase parasítica, el proceso se compone de distintas fases que se detallan a continuación.
Figura 1. Ciclo de vida parásito y saprófito de los hongos entomopatógenos C. takaomantana y C. javanica
Ciclo de vida parasítico de los hongos C. takaomantana y C. javanica (Figura 1):
A. Adhesión de las esporas: en esta etapa las esporas del hongo entran en contacto con el exoesqueleto del hospedero y se adhieren al mismo por medio de las enzimas (Hussain et al., 2021).
B. Germinación: una vez las esporas se encuentran en condiciones de temperatura y humedad óptimas de desarrollo, se activan otro conjunto de enzimas (quitinasas, proteasas y lipasas) que degradan el exoesqueleto del insecto, el micelio invade los tejidos y órganos de este (Wang et al., 2022 y Shahbaz et al., 2024).
C. Desarrollo del hongo: esta etapa es un proceso intermedio en el cual el hongo se desarrolla dentro del insecto, el micelio crece y se expande dentro de los tejidos y órganos del hospedero.
D. Muerte del hospedero: en esta etapa el hongo segrega sustancias y enzimas para alimentarse del hospedero hasta el punto en que sobrepasa al hospedero y lo mata.
Una vez se produce la muerte del hospedero estos hongos cambian su ciclo de a uno saprófito en el cual se alimenta de la materia orgánica o en otras palabras el cadáver del hospedero colonizando el mismo para generar estructuras reproductivas (Roy et al., 2006). El tiempo de duración del ciclo de vida de C. javanica puede variar según el hospedero debido a la dureza del exoesqueleto; se ha observado que el periodo entre la infección y muerte puede durar entre 12 horas y 7 días (Wang et al., 2022 y Ou et al., 2019). La virulencia de C. javanica es fuertemente afectada por la cantidad de esporas y/o blastosporas que se encuentran en el ambiente (Xing et al., 2024). Por su parte, la virulencia C. takaomantana se ve afectada por la humedad relativa a la que se ven expuestas las esporas del hongo, pudiendo causar la muerte en un mínimo de 42 horas (Nishi et al., 2023).
MODO DE ACCIÓN
En primera instancia, el modo de acción requiere el contacto de las esporas de C. javanica y C. takaomantana con los insectos, las esporas se adhieren y germinan sobre estos, se introducen en el cuerpo del insecto, en el estadio de pupa, juvenil o adulto, crece dentro del hemocele y producen micotoxinas hasta ocasionar la muerte.
A continuación, se describen las etapas de modo de acción de C. javanica y C. takaomantana:
Figura 2. Modo de acción de los hongos entomopatógenos C. takaomantana y C. javanica
A. ADHESIÓN DE LAS ESPORAS:
La infección comienza cuando entran en contacto las esporas (conidios) con el hospedero y se adhieren al exoesqueleto, esto puede ocurrir en el suelo, el aire o con otros insectos infectados (Chandler, 2017). El proceso involucra una serie de interacciones proteicas entre la superficie de las esporas y la cutícula de los insectos (Lu & St. Leger, 2016). La dosis afecta la tasa de mortalidad, por tanto, la concentración de conidios que se adhieren al insecto plaga debe ser alta y es más efectiva en etapas de desarrollo fisiológica vulnerables (pupas o larvas). Las esporas están recubiertas de una capa de proteínas hidrofóbicas, adhesinas y betaglucanos, amplificando el poder de adherencia de las esporas a la cutícula de los insectos está compuesta por sustancias hidrofóbicas (Lozano Verdel, 2018).
B. GERMINACIÓN Y PENETRACIÓN:
Las esporas necesitan una serie de condiciones óptimas para iniciar el proceso de germinación temperatura, humedad alta y nutrición de la cutícula, la espora utiliza una combinación de dos mecanismos, uno físico y otro químico para realizar la penetración en la cutícula (Skinner et al., 2014). El mecanismo físico implica que la espora desarrolla una estructura llamada apresorio generando una presión física sobre la cutícula, además, desarrollan una estructura secundaria en forma de cuña o clavija para facilitar la ruptura en la cutícula (Butt et al., 2016). El mecanismo químico consta de la síntesis de un cóctel de enzimas hidrolíticas extracelular: lipasas, proteasas y quitinasas que son parte del factor clave de virulencia de los hongos, para degradar la cutícula del insecto la cual está compuesta principalmente por quitina (Katiski da Costa Stuart et al., 2020; Lu & St. Leger, 2016).
C. COLONIZACIÓN DEL HEMOCELE:
El hongo extiende sus hifas en el interior del insecto hasta tener acceso al hemocele, la cavidad donde se encuentra el sistema circulatorio abierto de los invertebrados y transporta la hemolinfa, el análogo de la sangre para los insectos, el hongo se reproduce por gemación formando blastosporas que son distribuidas por el sistema (Pendar et al., 2019). Este es un método rápido y eficiente de colonización debido a que las blastosporas poseen menos epítopos y por lo tanto no generan una respuesta inmune tan fuerte por parte del huésped (Butt et al., 2016). La trehalosa es el disacárido más abundante en la hemolinfa y la principal fuente de nutrientes del hongo, mediante la enzima trehalasa se descompone la molécula en glucosa, utilizada como fuente de carbono para su crecimiento y la producción de más blastosporas (Ma et al., 2024).
D. MUERTE DEL HOSPEDERO Y FORMACIÓN DEL CUERPO FRUCTÍFERO:
En esta etapa aumenta la producción de enzimas y toxinas que saturan el sistema inmune del hospedero, causando una falla multisistema (Souza et al., 2019). Coloniza los órganos y tejidos del insecto, reemplazado el tejido blando por biomasa del hongo causando la pérdida de capacidades motrices, dificultades o imposibilidad de volar y reducción de la alimentación son los efectos pre mortem (Chandler, 2017). Una vez se produce la muerte del hospedero el hongo entra en modo saprofítico, alimentándose del cadáver del hongo como su sustrato y puede permanecer en su interior esperando las condiciones adecuadas de humedad para entrar en fase de esporulación (Agraria y Forestal, 2021). El hongo emerge del interior del insecto por el camino de menor resistencia, las zonas inter segmentarias del tegumento (Chandler, 2017).
E. ESPORULACIÓN:
Las condiciones ambientales y el estadio de desarrollo del hongo controlan la esporulación los hongos y la dispersión de las esporas varía fuertemente dependiendo del estadio (Souza et al., 2019), si es teleomorfo las esporas son producidas por un cuerpo fructífero y se descargan al medio ambiente durante extensos periodos de tiempo. En el estadio anamórfico se producen los conidios, se liberan de lapsos cortos, suelen dispersar de forma pasiva, acumularse en el suelo cercano al cadáver (Chandler, 2017). Debido a la resistencia de estos conidios y su tamaño reducido las dispersiones a larga distancia por factores abióticos como el viento y el agua (Shin et al., 2020). Estos hongos son dependientes de los hospederos para su ciclo de vida, por tanto, si la población disminuye radicalmente, se generan formas de resistencia para preservar en estado de latencia, hasta que las poblaciones de insectos aumentan nuevamente (Roy et al., 2006; y Lacey et al., 2015).
Referencias bibliográficas
Agraria, U. N., & Forestal, M. (Nicaragua) F. de A. D. de P. A. y. (2021). Producción y uso de hongos entomopatógenos. https://repositorio.catie.ac.cr/handle/11554/10698
Araújo, J. P. M., & Hughes, D. P. (2016). Chapter One - Diversity of Entomopathogenic Fungi: Which Groups Conquered the Insect Body? En B. Lovett & R. J. St. Leger (Eds.), Advances in Genetics (Vol. 94, pp. 1-39). Academic Press. https://doi.org/10.1016/bs.adgen.2016.01.001
Butt, T. M., Coates, C. J., Dubovskiy, I. M., & Ratcliffe, N. A. (2016). Chapter Nine - Entomopathogenic Fungi: New Insights into Host–Pathogen Interactions. En B. Lovett & R. J. St. Leger (Eds.), Advances in Genetics (Vol. 94, pp. 307-364). Academic Press. https://doi.org/10.1016/bs.adgen.2016.01.006
Chandler, D. (2017). Chapter 5—Basic and Applied Research on Entomopathogenic Fungi. En L. A. Lacey (Ed.), Microbial Control of Insect and Mite Pests (pp. 69-89). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00005-6
Chávez, K. G. F., Cruz, H. M., Mayagoitia, J. F. C., & Cruz, V. H. M. (2014). Enzimas y toxinas de hongos entomopatógenos, su aplicación potencial como insecticidas y fungicidas. Sociedades Rurales, Producción y Medio Ambiente, 23, Article 23.
Chhetri, D. R., Chhetri, A., Shahi, N., Tiwari, S., Karna, S. K. L., Lama, D., & Pokharel, Y. R. (2020). Isaria tenuipes Peck, an entomopathogenic fungus from Darjeeling Himalaya: Evaluation of in-vitro antiproliferative and antioxidant potential of its mycelium extract. BMC Complementary Medicine and Therapies, 20(1), 185. https://doi.org/10.1186/s12906-020-02973-w
Created in BioRender. Marchena, M. (2024) https://BioRender.com/h23y190
Created in BioRender. Marchena, M. (2024) https://BioRender.com/z21v650
Hussain, M., Avery, P. B., Zhu, W., Pitino, M., Arthurs, S. P., Wang, L., Qiu, D., & Mao, R. (2021). Pathogenicity of Cordyceps javanica (Hypocreales: Cordycipitaceae) to Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) Adults, with Ultrastructural Observations on the Fungal Infection Process. Agronomy, 11(12), Article 12. https://doi.org/10.3390/agronomy11122476
Katiski da Costa Stuart, A., Lee Furuie, J., Aparecida Cassilha Zawadneak, M., & Chapaval Pimentel, I. (2020). Increased mortality of the European pepper moth Duponchelia fovealis (Lepidoptera:Crambidae) using entomopathogenic fungal consortia. Journal of Invertebrate Pathology, 177, 107503. https://doi.org/10.1016/j.jip.2020.107503
Khachatourians, G. G., & Qazi, S. S. (2008). Entomopathogenic Fungi: Biochemistry and Molecular Biology. En A. A. Brakhage & P. F. Zipfel (Eds.), Human and Animal Relationships (pp. 33-61). Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-540-79307-6_3
L, Z., Oe, F., I, M., & Y, X. (2020). Secondary metabolites from hypocrealean entomopathogenic fungi: Novel bioactive compounds. Natural Product Reports, 37(9). https://doi.org/10.1039/c9np00065h
Li, D., Zhang, G., Huang, L., Wang, Y., & Yu, H. (2019). Complete mitochondrial genome of the important entomopathogenic fungus Cordyceps tenuipes (Hypocreales, Cordycipitaceae). Mitochondrial DNA Part B, 4(1), 1329-1331. https://doi.org/10.1080/23802359.2019.1596769
Litwin, A., Nowak, M., & Różalska, S. (2020). Entomopathogenic fungi: Unconventional applications. Reviews in Environmental Science and Bio/Technology, 19(1), 23-42. https://doi.org/10.1007/s11157-020-09525-1
Lopes, R. B., de Souza, D. A., Inglis, P. W., & Faria, M. (2023). Diversity of anamorphic Cordyceps (formerly Isaria) isolated from Brazilian agricultural sites. Journal of Invertebrate Pathology, 200, 107956. https://doi.org/10.1016/j.jip.2023.107956
Lu, H.-L., & St. Leger, R. J. (2016). Chapter Seven—Insect Immunity to Entomopathogenic Fungi. En B. Lovett & R. J. St. Leger (Eds.), Advances in Genetics (Vol. 94, pp. 251-285). Academic Press. https://doi.org/10.1016/bs.adgen.2015.11.002
Ma, M., Luo, J., Li, C., Eleftherianos, I., Zhang, W., & Xu, L. (2024). A life-and-death struggle: Interaction of insects with entomopathogenic fungi across various infection stages. Frontiers in Immunology, 14. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1329843
Mondal, S., Baksi, S., Koris, A., & Vatai, G. (2016). Journey of enzymes in entomopathogenic fungi. Pacific Science Review A: Natural Science and Engineering, 18(2), 85-99. https://doi.org/10.1016/j.psra.2016.10.001
Nishi, A. N., Chowdhury, S., Mondal, P., Akram, Md. W., & Ullah, M. S. (2023). Efficacy of entomopathogen Cordyceps tenuipes (Peck) Kepler, B. Shrestha et Spatafora against spider mite Tetranychus piercei McGregor (Acari: Tetranychidae). International Journal of Acarology, 49(3-4), 239-246. https://doi.org/10.1080/01647954.2023.2217205
Ou, D., Zhang, L.-H., Guo, C.-F., Chen, X.-S., Ali, S., & Qiu, B.-L. (2019). Identification of a new Cordyceps javanica fungus isolate and its toxicity evaluation against Asian citrus psyllid. MicrobiologyOpen, 8(6), e00760. https://doi.org/10.1002/mbo3.760
Pendar, H., Aviles, J., Adjerid, K., Schoenewald, C., & Socha, J. J. (2019). Functional compartmentalization in the hemocoel of insects. Scientific Reports, 9(1), 6075. https://doi.org/10.1038/s41598-019-42504-3
Roy, H. E., Steinkraus, D. C., Eilenberg, J., Hajek, A. E., & Pell, J. K. (2006). Bizarre interactions and endgames: Entomopathogenic fungi and their arthropod hosts. Annual Review of Entomology, 51, 331-357. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.51.110104.150941
Shah, P. A., & Pell, J. K. (2003). Entomopathogenic fungi as biological control agents. Applied Microbiology and Biotechnology, 61(5-6), 413-423. https://doi.org/10.1007/s00253-003-1240-8
Shahbaz, M., Palaniveloo, K., Tan, Y. S., Palasuberniam, P., Ilyas, N., Wiart, C., & Seelan, J. S. S. (2024). Entomopathogenic fungi in crops protection with an emphasis on bioactive metabolites and biological activities. World Journal of Microbiology and Biotechnology, 40(7), 217. https://doi.org/10.1007/s11274-024-04022-x
Shin, T. Y., Lee, M. R., Park, S. E., Lee, S. J., Kim, W. J., & Kim, J. S. (2020). Pathogenesis-related genes of entomopathogenic fungi. Archives of Insect Biochemistry and Physiology, 105(4), e21747. https://doi.org/10.1002/arch.21747
Sinha, K. K., Choudhary, A. Kr., & Kumari, P. (2016). Chapter 15—Entomopathogenic Fungi. En Omkar (Ed.), Ecofriendly Pest Management for Food Security (pp. 475-505). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-803265-7.00015-4
Skinner, M., Parker, B. L., & Kim, J. S. (2014). Chapter 10—Role of Entomopathogenic Fungi in Integrated Pest Management. En D. P. Abrol (Ed.), Integrated Pest Management (pp. 169-191). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-398529-3.00011-7
Souza, B., Vázquez, L. L., & Marucci, R. C. (Eds.). (2019). Natural Enemies of Insect Pests in Neotropical Agroecosystems: Biological Control and Functional Biodiversity. Springer International Publishing. https://doi.org/10.1007/978-3-030-24733-1
Wang, W., Wang, Y., Dong, G., & Chen, F. (2022). Development of Cordyceps javanica BE01 with enhanced virulence against Hyphantria cunea using polyethylene glycol-mediated protoplast transformation. Frontiers in Microbiology, 13, 972425. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.972425
Xing, P., Mao, R., Zhang, G., Li, Y., Zhou, W., Diao, H., & Ma, R. (2024). Secondary metabolites in Cordyceps javanica with insecticidal potential. Pesticide Biochemistry and Physiology, 204, 106076. https://doi.org/10.1016/j.pestbp.2024.106076
Zhang, K., Zhang, X., Hu, Q., & Weng, Q. (2022). Entomopathogenic Fungi in the Soils of China and Their Bioactivity against Striped Flea Beetles Phyllotretastriolata. Diversity, 14(6), Article 6. https://doi.org/10.3390/d14060464