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Modos de acción de Trichoderma spp frente a hongos fitopatógenos y eficiencia en la bioestimulación de cultivos. Revisión bibliográfica.

Trichoderma spp. ha demostrado ser un potencial aliado para varios sectores, debido a su capacidad reproductiva, su efecto biorregulador, su extensa gama de interrelaciones con los ecosistemas, su actividad beneficiosa a nivel agrícola y en la agroindustria. Es un aerobio facultativo que se presenta en diferentes hábitats, desde zonas polares a ecuatoriales, caracterizado por ser saprófito, sobreviviendo en diferentes tipos de suelo; además posee una gran capacidad de descomponer materia orgánica (Martínez et al., 2015).
Durante su desarrollo y crecimiento produce hifas de 5 -10μm de ancho, las cuales conforman el micelio septado, mismo que está compuesto por paredes de quitina y glucano (Rodríguez, 2002). Además, se reproduce asexualmente mediante conidios unicelulares. El color de los conidios puede variar debido a la pigmentación, en ocasiones son incoloros, sin embargo, pueden llegar a tener varios tonos de verde, grisáceos o incluso parduscos. Asimismo, algunas especies producen clamidosporas, las cuales perduran a través del tiempo como estructuras de sobrevivencia (Pérez, 2012).
Beneficios ecológicos y biológicos de Trichoderma en la agricultura
La agricultura depende en gran medida del uso de agroquímicos para el manejo de enfermedades y mejorar el rendimiento de los cultivos; sin embargo, estos pueden representar una amenaza a nivel de salud para seres vivos y la sustentabilidad de los ecosistemas. Por lo cual, en los últimos años, se ha visto un aumento del interés en el control biológico con el fin de reducir o eliminar el uso de agroquímicos, y la colaboración con una estrategia integral de economía sostenible (Prajapati et al., 2020).
En este caso, Trichoderma ha demostrado poseer un amplio uso en la agricultura, ya que es promotor del crecimiento vegetal: debido a su establecimiento en la rizosfera y colonización de las raíces, mejora la absorción de nutrientes, aumenta el porcentaje y tasa de germinación de las semillas, es capaz de controlar enfermedades en plantas (atacando y compitiendo con un gran número de hongos fitopatógenos), ayuda a descomponer la materia orgánica (por lo que los nutrientes como el nitrógeno y fósforo se conviertan en formas disponibles para la planta), además de favorecer la proliferación de microorganismos benéficos en el suelo (Companioni et al., 2019 y Hermosa et al., 2012).
Mecanismos de acción de Trichoderma
Trichoderma spp. posee tres principales mecanismos de biorregulación, entre ellos se encuentra el micoparasitismo, la antibiosis y competencia por nutrientes. Este microorganismo tiene la capacidad de competir por espacio, presenta un desarrollo rápido, tolerara condiciones ambientales extremas y es capaz de parasitar y controlar hongos, nemátodos y otros fitopatógenos (Martínez, 2020).
1. Micoparasitismo
El micoparasitismo es la capacidad para parasitar e inhibir a otros hongos. Inicia con el crecimiento de Trichoderma spp hacia el patógeno al detectar la presencia de este. Posteriormente, se adhiere a la superficie del huésped y libera enzimas hidrolíticas, como quitinasas, glucanasas y proteasas, que degradan la pared celular del organismo patógeno, de esta manera se posibilita la entrada de las hifas de Trichoderma spp en las células del huésped, y finalmente, terminan colapsando al ser degradado y al disminuir de esta manera su actividad patogénica (Gorai et al., 2020). Este modo de acción puede suceder con la parasitación de Trichoderma sobre el patógeno o en la inhibición del crecimiento del hongo, como se observa en la Figura 1.
Se debe destacar que la mayoría de los estudios de micoparasitismo se han realizado con especies, como T. harzianum, T. virens, T. viride, T. atroviride y T. asperellum, estas cepas han demostrado tener eficiencia contra un gran número de patógenos, algunos de ellos son: Armillaria, Botrytis, Colletotrichum. , Diaporthe, Fusarium, Macrophomina, Nectria, Phoma, Phytophthora, Plasmopara, Pseudoperonospora, Pythium, Rhizoctonia, Rhizopus, Sclerotium, Ustilago, Venturia, Verticillium (Monte et al., 2019).

Figura 1. Micoparasitismo de Trichoderma spp (lado izquierdo) contra Collectotrichum gloesporides (lado derecho). Fotografía propia

Figura 2. Micoparasitismo a nivel microscópico de de Trichoderma spp contra Rhizoctonia.  Fotografía propia

2. Antibiosis
Otro de los mecanismos de acción que posee Trichoderma spp. es la antibiosis, la cual se relaciona con la inhibición del crecimiento y desarrollo de microorganismos patógenos mediante compuestos como: antibióticos, enzimas líticas, compuestos volátiles y no volátiles o toxinas (Figura 2). Entre este tipo de compuestos se encuentran metabolitos de bajo peso molecular, como los compuestos aromáticos, pironas, y butenólidos, asimismo se encuentran los metabolitos de alto peso molecular como los péptidos (Companioni et al., 2019). Dentro de los compuestos orgánicos volátiles que produce Trichoderma spp se encuentran los peptaiboles, ácido harziánico, tricolina, alameticinas, antibióticos, 6-pentil-a-pirona, masoilactona, viridina, gliovirina, glisopreninas y ácido heptelídico (Gorai et al., 2020). La producción de estos compuestos depende del medio de cultivo, condiciones y edad del cultivo de Trichoderma spp. (Companioni et al., 2019).
Estos compuestos volátiles tienen un efecto esencialmente fungistático, debilitando al patógeno, volviéndolo más sensible a los antibióticos no volátiles, lo que se conoce como un hiperparasitismo de origen enzimático (Castro y Rivillas, 2012). Actualmente, las cepas T. harzianum y T. koningii, se comercializan en Europa y Norteamérica como biocontroladoras debido a la acción de los peptaiboles producidos (Alfaro, 2022).

Figura 3. Antibiosis de Trichoderma spp (lado izquierdo) contra Collectotrichum musae (lado derecho) Fotografía propia

3. Competencia por nutrientes
Su rápido crecimiento y la secreción de metabolitos antes mencionados le generan a Trichoderma spp. un potencial para colonizar espacios y absorber nutrientes, evitando la proliferación de otros microorganismos (Martínez et al., 2013 y Companioni et al., 2019). Trichoderma spp., ha reportaron la producción de sideróforos, las cuales son sustancias secretadas en condiciones de deficiencia de hierro, con el fin de absorber el hierro disponible en su entorno (Castro y Rivillas, 2012), de esta manera compiten de forma directa por los mismos espacios y nutrientes que hongos fitopatógenos. Por otro lado, Trichoderma spp. posee una gran capacidad para movilizarse y de esta manera tomar los nutrientes del suelo, es muy versátil al utilizar sustratos como fuente de carbono y nitrógeno, lo que le permite colonizar un espacio rápidamente, evitando la proliferación de otros microorganismos en el mismo hábitat (Anke et al., 2001). Trichoderma está biológicamente adaptado para una colonización agresiva en condiciones adversas para sobrevivir, especialmente en forma de clamidosporas.
De esta manera, se resalta la importancia del conocimiento y experimentación profunda de los mecanismos de acción de Trichoderma spp., con el fin de potenciar el control biológico mediante el uso de este microorganismo, de manera similar, se debe conocer la coexistencia de Trichoderma spp. con otros hongos beneficiosos en la rizosfera, con el fin de optimizar sus múltiples beneficios en diversidad de cultivos de importancia agrícola.
Referencias Bibliográficas
Anke,H., Kinn,J., Bergquist, K. & Sterner, O. (1991). Production of siderophores by strains of the genus Trichoderma. Isolation and characterization of the new lipophilic coprogen derivative palmitoyl coprogen. Biology of metals 4 (3): 157-165.
Andrade, P; Rivera, M., Landero, N., Silva, H., Martínez, S y Romero, O. (2023). Beneficios ecológicos y biológicos del hongo cosmopolita Trichoderma spp. en la agricultura: una perspectiva en el campo mexicano. Revista Argentina de Microbiología 55 (4): 366-377.
Castro, A y Rivillas, C. (2012). Trichoderma spp. Modos de acción, eficacia y usos en el cultivo de café. Boletín técnico Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafé). https://biblioteca.cenicafe.org/handle/10778/577
Companioni, B., Domínguez. G y García, R. (2019). Trichoderma: su potencial en el desarrollo sostenible de la agricultura. Biotecnología Vegetal, 19(4), 237-248.
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Gorai, P., Barman, S., Gond, S. y Mandal, B. (2020). Trichoderma. Microbios beneficiosos en agroecología. Prensa académica, 34 (3), 571.591.
Hermosa, R., Viterbo, A., Chet, I y Monte, E. (2012). Plant-beneficial effects of Trichoderma and of its genes. Microbiology 158, 17-25.
Martínez, B., Infante, D y Reyes, Y. (2013). Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista Protección Vegetal 28(1), 1-11.
Martínez, B., Guerrero, V., Pecina, P., Rivas, E., González, J y Núñez, A. (2020). Antagonismo de Trichoderma harzianum contra la fusariosis del garbanzo y su efecto biofertilizante. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 11(5), 1135-1147.
Martínez, B., Infante, D y Pereira, B. (2015). Taxonomía polifásica y variabilidad en el género Trichoderma. Revista de Protección Vegetal, 30.
Monte, E., Bettiol, W y Hermosa, R. (2019). Trichoderma e seus mecanismos de ação para o controle de doenças de plantas. Trichoderma: uso na agricultura. Brasilia: Embrapa, 181-199.
Pérez, C. (2012). Aislamientos de Trichoderma spp., nativos de Venezuela, promisorios para el control de Rhizoctonia solani (Kühn) en maíz (Zea mays L.). Tesis de Maestría, Scientarium en Agronomía. Venezuela.
Rodríguez, V. (2002). Efecto antagónico y biocontrolador de algunos microorganismos saprofíticos contra Rhizoctonia solani un fitopatógeno causante del damping off en plantas de tomate. [Tesis de Maestría, Universidad Nacional Mayor de San Marcos]
Prajapati, S., Kumar, N., Kumar, S. (2020). Biological control a sustainable approach for plant diseases management: A review. Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry, 9(2), 1514-1523.